在先知层中,绘有旧约中的先知,他们手执展开的经卷,其上写着他们对于圣显的预言,即救世主来到世间。先知层的中央为圣母,她正坐于王位上,膝盖上是年幼的耶酥。
天使长大教堂中圣像壁的先知层的构成因循传统。这里包括旧约中的大卫王和所罗门王、犹太人的首领及立法者摩西、大祭司亚伦、施洗约翰之父先知撒迦利亚、享受活着便被接往天国待遇的先知以利亚和他的学生以利沙,还有其他伟大的先知兼作家如以赛亚、耶利米、但以理,希伯亚的先知约拿、哈巴谷,后者与耶利米生活在同一时代。
在先知层中有《基督受难、圣母和使徒约翰》圣像,它由木头雕刻,再由画家费奥多尔·祖博夫及米哈伊尔·米留金彩绘而成。